Коллекция русского православного искусства череповецкого музея считается одной из лучших в Вологодской области. В ее состав входят рукописные и первопечатные книги, деревянная скульптура, и, конечно же, иконы. Некоторые из них представляли русскую духовную культуру на выставках в Генуе, Флоренции, Ватикане, Японии, на Кипре.

Самым древним памятником является двусторонняя выносная икона с образами Николая Чудотворца XIV века и Божьей Матери Одигитрии XVI века. Вероятно, она принадлежала Воскресенскому мужскому Череповецкому монастырю, который в 60-е годы 14 века основали ученики преподобного Сергия Радонежского – преподобные Феодосий и Афанасий Железный Посох.